Dans un avenir proche, une catastrophe environnementale a entraîné une baisse dramatique de la fécondité.

June poursuit son combat pour libérer son enfant à naître des horreurs de Gilead et retrouver sa fille Hannah. Pendant ce temps, Serena est prête à tout, même au pire, pour devenir mère, tandis que Tante Lydia est toujours aussi dévouée à sa mission d’endoctrinement des servantes.

June n'a pas quitté Gilead afin de retrouver sa fillette, Hannah, mais aussi pour combattre le système depuis l'intérieur. Avant de renoncer, la jeune femme a confié Nicole, l'enfant des Waterford qu'elle a porté, à Emily. Cette dernière parviendra-t-elle à la conduire dans un lieu sécure ?

Cela fait 97 ans qu'une apocalypse nucléaire a ravagé et irradié la Terre.